在织田信长陷入困境之际，大和的松永久秀与上杉谦信呼应而举兵反叛。得知松永久秀谋反的织田信长从加贺撤兵，并派织田信忠为总大将，率领大军前往信贵山城，在1o月击败了松永久秀。松永久秀在城内天守阁放火自杀。随后，丹波龟山城的内藤定政病死，龟山城、籾井城、笹山城等丹波诸城旋即为织田军所攻下。
然而，织田信长在对抗上杉谦信的战斗中仍处于不利地位。1o月，在击败松永久秀后，织田信长再次面临毛利氏和石山本愿寺的攻势。1o月，丹波龟山城的内藤定政病逝后，龟山城等丹波诸城很快被织田军攻下。
天正六年（1578年）3月13日，上杉谦信突然去世。由于上杉谦信没有子嗣，养子上杉景胜与上杉景虎开始争夺继承权。上杉谦信的去世导致信长包围网再次瓦解，织田军随即攻下了上杉领土的能登和加贺地区。
十三、周边攻略
进入天正年号后，随着织田家实力的增强，织田信长开始赐予属下武将以战国大名级别的领土，并赋予他们高度的自治权，同时命令他们攻略周边势力。随着上杉谦信的去世，上杉景胜继承了家督之位。织田信长针对上杉势力派出了柴田胜家、前田利家、佐佐成政等人；针对武田胜赖则派出了嫡子织田信忠、泷川一益、森长可等人；针对波多野秀治则派出了明智光秀、细川藤孝等人；针对毛利辉元则派出了羽柴秀吉；针对石山本愿寺则派出了佐久间信盛。
天正六年（1578年）1o月，荒木村重在有冈城背叛了织田信长。背叛的具体原因至今仍不清楚，但重用村重的织田信长对此感到震惊，并试图劝说村重改变主意。然而，村重坚持与本愿寺联手抵抗信长。随着村重的家臣中川清秀和高山重友投降织田信长，织田信长逐渐占据了优势。11月6日，在第二次木津川之战中，织田信长利用铁甲船战术大败毛利水军，使得石山本愿寺与荒木村重失去了毛利的援助，陷入了孤立。天正七年（1579年）9月，荒木村重抛弃妻子从有冈城逃走。有冈城陷落后，荒木一族大半被处刑。天正七年（158o年）4月，在正亲町天皇的勅令和森长可一族的调停下，本愿寺与织田信长达成和解，并从大阪退兵。
同一时期，织田信雄在伊势外筑造护卫城时遭到伊贺国人的妨碍，为此感到愤怒的信雄擅自进攻伊贺国，但最终大败而归。织田信长严厉斥责了织田信雄，并对伊贺国人产生了敌意（第一次天正伊贺之乱）。同年，织田信长命令盟友德川家康的正室筑山殿（濑名姬）及二人所生的嫡子松平信康切腹。理由是德川信康的十二条罪行，以及筑山殿与武田胜赖勾结等。这一命令导致德川家臣团内分为顺从信长派（滨松派，拥护德川家康）与反信长派（冈崎派，拥立松平信康），最终德川家康被迫让两人自杀。
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在上杉谦信去世后，织田军对上杉氏的战况逐渐转向优势，先后攻下了能登、加贺，并进一步进攻到了越中。天正七年（1579年）夏天，波多野秀治投降后被处刑。在毛利的攻击下，加入织田阵营的山中鹿之介等尼子氏再兴势力被消灭。接着，播磨的别所长治谋反，虽然初期织田军陷入苦战，但最终攻势得以进展。天正七年（1579年），毛利军在备前的宇喜多直家投降织田信长，至此织田军与毛利军的优劣情势完全逆转。
天正八年（158o年），织田氏取得了播磨和但马。同年8月，织田信长放逐了织田家的老臣佐久间信盛及其嫡子佐久间正胜（信荣），理由是他们在对本愿寺之战中毫无成果。随后，织田信长又以无能和谋反等理由放逐了林秀贞、安藤守就、丹羽氏胜。
天正九年（1581年），羽柴秀吉断绝了鸟取城的兵粮供给，并攻下了因幡，接着又攻下了岩屋城，取得了淡路。
十四、全盛之期
天正九年（1581年）是织田信长势力达到全盛期的一年。2月28日，织田信长在京都天皇内殿的东边马场举行了一次大规模的军马演练，即所谓的京都军马演练。这次演练展示了以信长为的织田家一门、丹羽长秀、山内一丰等织田军团的强大军容，正亲町天皇也出席了这一盛大的仪式。此次军马演练不仅展示了织田军的强大实力，还彰显了织田信长在中央政权中的权威。
同年3月23日，德川家康终于夺回了为武田军占领的高天神城，进一步巩固了织田-德川联盟的力量。在纪州，杂贺众开始内部分裂，支持信长派的铃木孙一与反信长派的土桥平次等人相互争斗，导致杂贺众的势力衰退。与此同时，高野山因藏匿荒木村重的残党和与足利义昭密通等行为而与织田信长为敌。面对高野山的敌对行动，织田信长派出数十名使者试图和平解决问题，但高野山方面不合理地杀害了所有使者。被激怒的织田信长逮捕了织田领地内的数百名高野山僧人，并命令河内、大和的各大名包围高野山。5月，织田军的攻势凌厉，趁防守越中的上杉军武将河田长亲突然死去的空隙，行军至越中，占领了大部分土地。
进入天正十年（1582年），武田信玄的女婿木曾义昌于2月1日向织田信长提出投奔织田家的请求。织田信长答应后，于2月3日向信忠出针对武田的大动员令。于是，德川家康从骏河、北条氏直从关东、金森长近从飞驒、信忠从木曾处各自开始进攻武田领土。据言，此次进攻的兵力总数过了十万。面对织田军的大规模攻势，武田军的抵抗变得越来越脆弱。伊那城的守将下条伊豆守被城兵放逐而献城给织田军，接着信浓松尾城主小笠原信岭、骏河田中城主依田信蕃、骏河江尻城主穴山信君等人争先恐后地投降织田军，使得武田军几乎没有组织化的抵抗就被击败。
3月8日，织田信长亲自出阵讨伐武田。3月11日，信忠占领了甲府，并在甲斐东部的田野处决了武田胜赖、信胜父子，至此武田氏正式灭亡。
武田氏灭亡后，织田信长对武田一族进行了彻底的清算，即所谓“狩猎武田”的信长令。即使是原先表示顺从信长的武田遗臣，也未能逃脱被清除的命运。德川家康与一部分织田重臣难以接受信长的命令，拼命地隐匿武田的遗臣。江户时代以后仍存在的武田相关一族几乎都是在“狩猎武田”时被藏匿起来的遗臣后代。
在最后一次攻打武田时，据传明智光秀因说出“能来到这里，我们的努力也是值得的”而激怒了信长，信长则回应说“你做了什么”，之后对光秀进行了惩罚。关于惩罚的具体细节，有多种版本的说法。此外，织田军在攻打藏匿武田遗臣的塩山惠林寺时，因惠林寺拒绝交人而将其烧毁。当时惠林寺住持快川绍喜临终前所说的“安禅未必须山水，灭却心头火自凉”，至今仍为人们所传颂。
武田氏灭亡后，织田信长在骏河派遣德川家康、在上野派遣泷川一益、在甲斐派遣河尻秀隆、在北信浓派遣森长可、在南信浓派遣毛利秀赖以压制北条氏直，并实施与以往信玄、谦信类似的彻底和平外交政策来保持与北条的同盟关系。此时的织田军团已是无人可敌，织田信长的势力达到了顶峰。
十五、本能寺之变
天正十年（1582年）夏天，织田信长准备派三男神户信孝、重臣丹羽长秀等军团进攻四国的长宗我部元亲。此时，关于明智光秀的异心，有两种主要的说法：一是明智光秀认为自己未被赋予进攻四国的任务，开始产生“自己被放置一旁，会不会像林秀贞、佐久间信盛父子一样被放逐”的被害妄想；二是光秀曾受信长命令负责与长宗我部元亲的和睦工作，并为此将属下斋藤利三之妹嫁予元亲，但最终事情却向武力讨伐的方向展，光秀因此感到名誉受损，倍感屈辱。
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5月15日，德川家康为了庆祝骏河国领地增加的宴会抵达安土城。织田信长派明智光秀负责接待，明智光秀从15日至17日专注于接待德川家康。在此期间，正在攻打备中高松城的羽柴秀吉派使者向信长请求援军，并提到“毛利军有率大军往高松城救援的动作”。织田信长答应派兵后，解除明智光秀的接待任务，改命其带兵前往援助羽柴秀吉。据《明智军记》记载，由于光秀准备的接待餐宴质量不佳，织田信长令其随从森兰丸敲了光秀的头，这可能是导致光秀心中积怨的一个因素。
5月29日，织田信长为准备出兵远征毛利而前往京都，并逗留在本能寺。然而，派往援助秀吉的明智光秀军却突然迅出现在京都，并于6月2日清晨袭击了本能寺。当时，由于光秀的属下对信长的信赖较深，誓言效忠光秀的人并不多，因此光秀在进攻本能寺时，并没有告诉部下攻击的目标是信长。
据记载，织田信长当时率领森兰丸、坊丸、力丸、伴正林等约一百人持枪奋战，负伤后回到房内纵火自杀，享年49岁。本能寺被大火烧毁，通说是认为信长已死于寺中，但明智光秀的女婿明智秀满遍寻不到信长遗体，有一种说法是信长的遗体已被仰慕他的僧侣与部下秘密地埋葬了。
与此同时，织田信长的长子织田信忠得知消息后，与村井贞胜在附近的二条御所抵抗明智军，最终不敌自杀。黑人士兵弥助在本能寺之变中一直与信长一同奋战，被捕后被赦免，并被强行送至耶稣会。
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